故事背景设置在战国时代，正在读初中三年级的女生——日暮戈薇是一名家住在神社的普通女孩子15岁生日那天，被妖怪──百足妖妇拖入神社的枯井中，来到了500年前的日本战国时代，并与已被封印的半妖——犬夜叉相遇。犬夜叉自称是为得到四魂之玉以成为真正的妖怪，实际上并完全如此。来到战国时代的戈薇被误认为已逝世的巫女桔梗，而後因其灵力、相貌及体内的四魂之玉而令众人认为是桔梗的转世。由於戈薇唤醒了犬夜叉及不小心将四魂之玉用箭射碎，并散至各地。为了收集四魂之玉碎片，犬夜叉与戈薇踏上了旅途，而与犬夜叉以及后来出现的小妖狐七宝、法师弥勒和退治师珊瑚一同搜集四魂之玉。而且各人都是向著同样是收集四魂之玉的妖怪——奈落为目标进发。
